окончания войны остался на работе в Управлении стратегических служб и его преемниках, и стал одним из ключевых сотрудников, основавших современное ЦРУ. С 1949 года отвечал за связи с союзными разведывательными службами, а с 1951 года курировал отношения с израильскими спецслужбами Моссад и Шин Бет. В числе его близких контактов был работавший в Вашингтоне Ким Филби, которому предрекали пост руководителя британской Секретной разведывательной службы (MI-6), однако, после того, как Гай Бёрджесс и Дональд Маклэйн сбежали в СССР, Филби попал под подозрение и был отозван из Вашингтона. В последующем выяснится, что он был советским шпионом.
В 1954 году Аллен Даллес, назначенный директором Центральной разведки, назначил Энглтона на пост руководителя контрразведывательной службы, который он занимал до конца своей карьеры. В его обязанности, кроме координации с разведслужбами союзников, теперь входила и внешняя разведка, а также контрразведка. 5 Знакомство Энглтона с методами проникновения в разведывательные службы, почерпнутыми из его военного опыта и опыта операций ЦРУ по проникновению, а также личное знакомство с членом «Кембриджской четверки» Кимом Филби, оказавшимся советским агентом, заставили его постоянно исходить из предположения, что в ЦРУ также работают перебежчики и агенты недружественных разведок, и обосновали необходимость строгих проверок. Наиболее ярко это проявилось в деле перебежчиков из СССР Юрия Носенко и Анатолия Голицына.
В декабре 1961 года майор КГБ Анатолий Голицын с семьёй был вывезен в США. Голицын заявил, что, по его сведениям, в ЦРУ работают советские агенты, и после этого Энглтон получил разрешение работать с Голицыным. Голицын также обвинил в связях с КГБ премьер-министра Соединённого Королевства Харольда Уилсона и президента Финляндии Урхо Кекконена. Раскрытые архивы КГБ показывают, что Уилсон во время пребывания в СССР делился некоторой информацией с советскими собеседниками, поэтому в КГБ ему была присвоена оперативная кличка и заведено дело, однако до его вербовки дело не дошло. Что касается связей Кекконена с КГБ, историки не пришли к однозначному мнению.
Голицын помогал идентифицировать источники возможных утечек из советского отдела ЦРУ, и в результате Энглтон заблокировал продвижение многих сотрудников, попавших под подозрения. С тех самых пор к нему плотно приклеилось прозвище «Охотник за кротами».
В 1964 году в США перебежал подполковник КГБ Юрий Носенко, который попытался дискредитировать Голицына как агента КГБ, засланного для дезинформации. Кроме того, Носенко предоставил информацию о том, что Ли Харви Освальд не был завербован КГБ, хотя и находился под постоянным наблюдением, и, таким образом, СССР не имел никакого отношения к убийству Джона Кеннеди. Однако Голицын с самого начала предсказывал, что КГБ попытается его дискредитировать. Энглтон счёл утверждения Носенко подозрительными и не стал возражать, когда Носенко был подвергнут чрезвычайно строгому заключению во одиночной камере в течение трёх с половиной
R. Corley, Victor Grayevsky. Journalist and double agent (Obituary),The Independent 17 ноября 2007
